Marta C. Soares és investigadora en etologia i fisiologia de peixos, amb una atenció especialment posada en el mutualisme de la neteja. Ha liderat també una recerca sobre els canvis comportamentuals i fisiològics que pateix el peix ciprínid Squalius alburnoides (Steindachner, 1866), natiu del sud-oest de la Península Ibèrica, en presència de dues espècies invasores, Gambusia holbrooki (Girard, 1859) i Lepomis gibbosus (Linnaeus, 1758). Amb Marta Luiz com a primera autora, aquesta recerca ha donat lloc a un article publicat aquesta setmana a la revista Physiology & Behavior. Luiz et al. posen de manifest que la presència de peixos invasors altera el comportament social de Squalius alburnoides. La presència de Gambusia holbrooki augmenta en S. alburnoides l’agressió conspecífica i redueix els nivells de dopamina: l’alta densitat estimula el recanvi serotonèrgica i suprimeix les respostes de cortisol. La presència de Lepomis gibbosus intensifica en S. alburnoides l’agressió en situacions d’amuntegament, sense un canvi fisiològic aparent. La presència d’espècies invasores i l’amuntegament tenen un efecte interactuant sobre la regulació de l’estrès de S. alburnoides. Això és rellevant quan contemplem l’amenaça a la biodiversitat dels ecosistemes d’aigua dolça que suposen les espècies invasives, bo i més en un context de clima mediterrani de sequeres estacionals que augmenten la densitat de població i l’estrès social. Luiz et al. atribueixen a l’estrès social la depressió en l’eix hipotalàmica-pituitari-interrenal que es manifestaria en la caiguda dels nivells de cortisol en la presència d’espècies invasores.
Espècimen de ‘Squalius alburnoides’ capturat a La Adrada (riu Tiétar) i fotografiat el 20 d’agost del 2009 per David Pérez
L’impacte de les espècies invasores sobre el comportament i la fisiologia de peixos autòctons
Marta Luiz (MARE – Marine and Environmental Sciences Centre, ARNET – Aquatic Research Network, Departamento de Paisagem, Ambiente e Ordenamento, Universidade de Évora) redactà l’esborrany original de l’article, realitzà els gràfics, i participà en la validació, metodologia, investigació i anàlisi formal. Filipe Banha (MARE) participà en la redacció, la validació, la supervisió, la metodologia i la conceptualització. Gonçalo Brito (MARE) participà en la metodologia i la investigació. Bianca Cambiaghi e Silva (Departamento de Ciências Biológicas, Universidade Estadual Paulista (UNESP), Rua Cristóvão Colombo 2265, São José do Rio Preto) particià en la redacció i l’anàlisi formal. Pedro Anastácio (MARE) participà en la redacció, recursos i adquisició de fons. Manuel Gesto (Section for Aquaculture, Technical University of Denmark, Hirtshals) participà en la redacció, recursos i adquisició de fons. Manuel Gesto (Hirsthals) participà en la redacció, anàlisi formal i cura de dades. Marta C. Soares (MARE) participà en la redacció, validació, supervisió, administració de projecte, adquisició de fons, cura de dades i conceptualització.
Els autors agraeixen Pedro Brandão i João Rato pels consells; a Daniel Oliveira, João Marques, i Cristiana Lopes per la camaraderia. La recerca es finança amb un ajut de la Fisheries Society of the British Isles i el projecte LIFE Invasaqua.
La introducció d’espècies invasores en ecosistemes aquàtics provoca disrupcions en les interaccions ecològiques que condueixen a la caiguda de la biodiversitat. Sovint les introduccions són el producte d’activitats humanes. L’establiment i proliferació de l’espècie invasora té un impacte ecològic, econòmic i social.
La globalització, amb la intensificació del transport i del comerç internacionals, facilita la dispersió d’espècies. Sense mesures de control, hom calcula que a Europa abans del 2050 hi haurà 2500 noves espècies invasores, és a dir un 64% més de les que hi ha ara.
Els peixos teleostis d’aigua dolça són particularment vulnerables a les invasions biològiques. Encara més si són espècies autòctones que viuen en rius temporals. En aquest context, amb una interrupció del corrent fluvial durant els mesos d’eixutesa, han de viure en petits bassals, amb una densitat de població elevada. La presència d’espècies invasives agreuja la competència per recursos limitats: més agressió, menys creixement, més estrès crònic. La relació entre els grups autòctons i invasius pot resultar rellevant en aquestes situacions conflictives.
No és fàcil estudiar aquestes interaccions en el medi original. Una alternativa és fer-ho en condicions experimentals, però l’experiència prèvia dels peixos capturats que hi participen pot interferir en els resultats.
La fisiologia de l’estrès en peixos depèn en primer lloc de l’activació de l’eix hipotalàmico-pituitari-interrenal (HPI), que condueix a l’alliberament del cortisol, hormona implicada en la resposta a situacions adverses. Un altre nivell de regulació el fa l’alliberament de catecolamines (adrenalina, noradrenalina, dopamina), que promou respostes ràpides com l’augment del ritme cardíac i de la circulació sanguínia. A nivell cerebral hi ha canvis en neuromoduladors com la serotonina o la dopamina.
Aquests mediadors expliquen la resposta a l’estrès en termes etològics d’alimentació, reproducció o interacció social. La presència d’espècies exòtiques pot induir en peixos autòctons comportaments evasius o cautelosos: fugida a hàbitats subòptims, agressió i competència, etc.
Luiz et al. tenen en ment la situació del riu Vascão i altres cursos de la part portuguesa de la Conca del Guadiana. Ací hi ha una interacció entre dues espècies invasores, Gambusia holbrooki i Lepomis gibbosus, i l’espècie autòctona Squalius alburnoides. G. holbrooki i L. gibbosus són originàries de l’est i el sud dels Estats Units, i es caracteritzen per una alta tolerància ambiental, plasticitat comportamentual i agressivitat.
S. alburnoides és un endemisme del sud-oest de la Península Ibèrica d’alta importància ecològica i vulnerable a les dues espècies exòtiques esmentades. És un peix de mida petita i fusiforme d’hàbits gregaris.
G. holbrooki és agressiu i molt eficient en l’adquisició d’aliments. Desplaça els peixos autòctons de les àrees d’alimentació i depreda larves de peixos i invertebrats aquàtics.
L. gibbosus és adaptable i oportunista, i desplaça els peixos autòctons en la cerca d’aliment i de refugi. És agressiu en les relacions interespecífiques.
Del riu al laboratori
El riu Vascão fotografiat per João Costa en el 2017.
Individus de S. alburnoides eren recollits del riu Vascão, afluent del Guadiana, en un punt amb poca presència d’espècies invasores. Els individus de G. holbrooki procedien del Lago da Malagueira, un bassal urbà d’Évora. Els individus de L. gibbosus procedien de l’embassament de prop de Redondo.
Al Lago de Malagueira, G. holbrooki conviu amb tres altres espècies invasores: Ameiurus melas (Rafinesque, 1820), Cyprinus carpio (Linnaeus, 1758), i Australoheros facetus (Jenyns, 1842).
A l’embassament de Redondo, L. gibbosus conviu amb C. carpio.
Al riu Vascão, S. alburnoides és un dels peixos més abundants.
Entre juny del 2023 i febrer del 2024 es capturaren un total de 176 individus de S. alburnoides del riu Vascão; 88 de G. holbrooki del Lago de Malagueira; i 88 de L. gibbosus de Redondo. Aquestes captures es feren en campanyes realitzades el juny, l’agost i l’octubre del 2023, i el febrer del 2024. Les captures es feien per electropesca. Cada individu era immediatament transferit a un contenidor de 50 L amb aigua de la localitat. En 1-3 hores, eren duts al laboratori.
En el laboratori els peixos eren allotjats en tres tancs de 200 L amb recirculació d’aigua i sistema de biofiltració. Cada aquari era dividit en dos compartiments de 100 L. Els peixos capturats passaven cinc dies d’aclimatació, alimentats amb una dieta granulada comercial. Se seguiren els protocols establerts pels òrgans de benestar animal ORBEA-UE i ORBEA-CIBIO-BIOPOLIS. La captura de peixos es va fer sota una llicència de l’ Instituto da Conservação da Natureza e das Florestas (ICNF).
Els experiments comportamentuals es feren entre el juny del 2023 i el març del 2024. Començaven amb un dia d’adaptació a l’aquari experimental de 100 litres. Els registres comportamentuals es feien en els dies 2, 4 i 6.
Els tractaments experimentals eren els següents:
– tancs control amb S. alburnoides.
– tancs mixtos amb un nombre igual de S. alburnoides i G. holbrooki.
– tancs mixtos amb un nombre igual de S. alburnoides i L. gibbosus.
En la primera fase hi havia vuit peixos en cada tanc experimental. Cada experiment control es feia per triplicat i cada experiment mixt per sextuplicat.
En la segona fase hi havia setze peixos en cada tanc experimental.
Els registres comportamentuals consistien en webcam que captaven gairebé tot el tanc. ES prenien imatges durant 30 minuts. El comportament es quantificava amb el programari BORIS: 1) comportaments agressius (persecucions i mossegades; conspecífiques o heteroespecífiques); 2) comportaments submissius (fugides; durant o després de conflicte); 3 variables resum (nombre total d’atacs fets i patits, incloent-hi persecucions i mossegades).
Al final de l’experiment, dia 7, els peixos eren mesurats. La meitat dels individus eren decapitats i es procedia a l’anàlisi fisiològica, amb els caps i cervells conservats a −80°C i tramesos a la Universitat Tècnica de Dinamarca per fer-hi quantificacions de cortisol i catecolamines. L’altra meitat d’individus de S. alburnoides eren retornats al riu Vascão. La resta de G. holbrooki i L. gibbosus eren sacrificats per xoc tèrmic.
De les mostres de cap es collien tots els arcs branquials del costat esquerre. Eren homogeneïtzats per mesurar-hi els nivells de cortisol per ELISA.
De les mostres de cervell anterior (telencèfal i bulb olfactori) es feia quantificació de dopamina (DA), serotonina (5HT), àcid 3-4-dihidroxifenilacètic (DOPAC) i àcid 5-hidroxiindolacètic (5HIAA) per HPLC-EC.
Les anàlisis estatístiques es feien en R.
Experiments en condicions de baixa densitat
En les condicions de baixa densitat (8 peixos/100 L), S. alburnoides ja exhibia canvis de comportament en presència d’una espècie invasora. Els canvis eren més pronunciats en els tancs mixtos amb G. holbrooki.
En els tancs mixtos amb G. holbrooki, S. alburnoides realitzava un major nombre de persecucions conspecífiques alhora que patia més atacs en comparacions amb els tancs control.
És interessant remarcar que en els tancs mixtos no hi havia diferències significatives entre els atacs conspecífics i heterospecífics. Tampoc no hi havia diferència entre els atacs patits i causats en interaccions heterospecífiques.
En els tancs mixtos amb L. gibbosus no hi havia diferències comportamentuals, però sí hi havia una tendència al llarg dels dies a un major nombre de persecucions i mossegades. Es tractava sobretot de persecucions i mossegades conspecífiques.
Pel que fa a les variables fisiològiques tan sols es registraven diferències entre els S. alburnoides exposats a G. holbrooki. En aquests peixos hi havia un major nivell de dopamina cerebral.
Experiments en condicions d’alta densitat
En condicions d’alta densitat, amb 16 peixos per 100 L, hi havia menys diferències entre els grups control i mixtos. Hi havia més freqüència de persecucions conspecífiques que d’heterospecífiques, i aquestes creixien a mesura que avançaven els dies.
En els tancs mixtos, S. alburnoides presentava uns nivells inferiors de cortisol plasmàtic. En tancs mixtos amb G. holbrooki, S. alburnoides exhibia augments en l’activitat monoaminèrgica.
Les implicacions en el medi natural
Els experiments mostren que, fins i tot en baixa densitat, la presència d’espècies invasores altera el comportament de S. alburnoides. Hi ha un augment en l’agressió conspecífica, que Luiz et al. expliquen a través de mecanismes de competència indirecta. La presència de peixos invasors pot alterar la percepció de disponibilitat de recursos, ús espacial o estabilitat social, la qual cosa estimula comportaments d’agressió conspecífica per l’accés a aliments, refugis o posicions socials.
Aquest efecte és més marcat quan S. alburnoides ha de conviure amb G. holbrooki. La resposta no és una major agressivitat heterospecífica, sinó una major activitat social conspecífica. Això recorda els patrons d’agressió redirigida típics de peixos subordinats o que pateixen estrès social.
Els canvis comportamentuals s’acompanyaren d’una disminució de la dopamina telencefàlica. Luiz et al. pensen que això es deuria a un major recanvi dopaminèrgic associat a una major agressivitat. En qualsevol cas aquests canvis associats amb la presència de G. holbrooki impliquen una disrupció en la cohesió de S. alburnoides, que pot exposar-los a l’acció de depredadors.
En condicions d’alta densitat la resposta de S. alburnoides a la presència d’espècies invasores canvi. Ja no apareix una major agressivitat conspecífica. Tot i així hi ha indicis d’una major conflictivitat social cospecífica, amb mobilització dels sistemes monoaminèrgics. Resulta un xic sorprenent que en aquestes condicions hi hagi una davallada en els nivells de cortisol en les brànquies de S. alburnoides.
En termes generals, la presència de G. holbrooki indueix en S. alburnoides una modulació neuroendocrina i una atenuació de cortisol en condicions d’alta densitat. En aquestes mateixes condicions, la presència de L. gibbosus intensifica l’agressió intraspecífica de S. alburnoides.
Lligams:
– Behavioral and physiological dynamics of a native minnow exposed to invasive fish species. Marta Luiz, Filipe Banha, Gonçalo Brito, Bianca Cambiaghi e Silva, Pedro Anastácio, Manuel Gesto, Marta C. Soares. Physiol. Behav. 115298 (2026).
Des de la Mediterrània 
Podeu escriure el vostre comentari aquí: