La Mar Menor de la Regió de Múrcia pateix des del 2015 una disrupció ecològica severa arran d’una explosió algal dominada pel cianobacteri Synechococcus, i manifestada en grans canvis en la composició del fitoplàncton eucariòtic. Ana María Cabello, del Instituto Español de Oceanografía de Málaga, treballa en la monitorització de l’eutrofització de la Mar Menor, i és la primera autora d’un article publicat a la revista Environmental Microbiome, segons el qual les pertorbacions ambientals i trets cianobacterians conformen la dinàmica procariòtica d’aquesta llacuna litoral. La Mar Menor és un exemple paradigmàtic d’eutrofització d’ecosistemes litorals arran d’una entrada excessiva de nutrients: aquesta eutrofització condueix a marees algals disruptives. Cabello et al. han investigat la dinàmica espacial i temporal de les comunitats procariòtiques a través de tres anys de dades de seqüenciació del gen 16S rRNA. També han fet un estudi metagenòmic del gen petB per tal de seguir la diversitat i la dinàmica de variants de Synechococcus, amb l’objectiu d’identificar tres funcionals associats a l’expansió o caiguda d’aquestes variants. Cabello et al. també han fet un estudi viròmic de cianòfags, és a dir dels virus que afecten cianobacteris, ja que la dinàmica temporal dels cianòfags ofereix informació sobre el creixement cianobacterià. Els resultats indiquen que les comunitats microbianes de la Mar Menor responen de forma ràpida i consistent a fluctuacions ambientals en el curt termini, alhora que hi ha poca variació estacional en termes de diversitat. Dos exemples d’aquestes fluctuacions ambientals són les pluges intenses de la tardor del 2019 i les altes temperatures del 2021. En tots dos casos, l’extrem meteorològic conduí a una desoxigenació de les aigües. Especialment en el cas de les pluges de la tardor del 2019 el resultat fou un augment en la prevalença de Synechococcus. Ara bé, en aquest augment participà un conjunt restringit de llinatges, caracteritzats per un repertori funcional de gens com ara els implicats en la biosíntesi d’osmoprotectors, en sistemes de toxina-antitoxina, en resistència a herbicides o en mecanismes de defensa antiviral. En la dinàmica de la població de Synecochoccus els cianòfags jugaven un paper gens menyspreable. Cabello et al. ens mostren que la Mar Menor roman en un estat alterat, fora d’equilibri, alimentat probablement per pressions antropogèniques i climàtiques recurrents. La complexitat de l’ecosistema es posa de manifest en com respon a situacions extremes de precipitació o de calorada. Com veiem la setmana passada (17/2026), la genòmica comparada pot ajudar en la monitorització a llarg termini d’ecosistemes litorals.
La Mar Menor en una fotografia de Nioger del 2008
El programa de monitorització de la Mar Menor
Aquest treball fa part del programa de monitorització de la Mar Menor (DMMEM) que condueix l’Institut Espanyol d’Oceanografia (IEO-CSIC). Els autors agraeixen a tots els implicats en aquesta tasca. També tenen paraules d’agraïment per al Centro de Supercomputación y Bioinnovación (SCBI) de la Universidad de Málaga, que ha fornit els recursos computacionals (Supercomputador Picasso) necessaris per a les anàlisis bioinformàtiques. En aquest sentit agraeixen a Felipe Coutinho l’assessorament bioinformàtic per avaluar les abundància dels genomes reconstruïts a partir de metagenomes, i a Ivan Toro-Pineda l’ajut en la cerca de sistemes CRISPR-Cas.
La recerca es finança amb el projecte DMMEM de l’IEO-CSIC, el projecte BELICH del Ministerio para la Transición Ecológica y el Reto Demográfico, i el projecte NITROMAR de la Agencia Estatal de Investigación.
Els ecosistemes litorals es troben entre els més productius i biodiversos del planeta. Això els fa especialment vulnerables a les pressions desencadenades per processos naturals i activitats humanes. L’eutrofització de les àrees costaneres és un problema ambiental creixent amb conseqüències ecològiques i econòmiques. La base de l’eutrofització, com el seu nom indica, és un excés de nutrients que estimula la producció primària. La proliferació resultant d’organismes fotosintètics redueix la transparència de les aigües (en un escalada de lluita per la llum) i augmenta la quantitat de matèria orgànica de l’ecosistema. L’eutrofització es manifesta en un augment de la freqüència de blooms o florides fitoplanctòniques, especialment explosions algals amb efectes disruptius sobre l’estructura i funcionament de l’ecosistema. La matèria orgànica que generen aquests blooms es remineralitzada per bacteris heterotròfics, el metabolisme dels quals pot conduir a una depleció d’oxigen fins a l’anòxia. Fins i tot quan el bloom ja ha desaparegut, els efectes de la hipòxia perduren sobre el cicle biogeoquímic i el funcionament ecosistèmic.
No tot el fitoplàncton participa de la mateixa manera en un bloom algal. En general, els protagonistes del bloom són espècies de mida cel·lular petita, amb capacitat d’utilitzar les formes orgàniques dels nutrients.
La Mar Menor és la llacuna litoral hipersalina més gran d’Europa. En el 2015 patí un bloom algal disruptiu que ocupà portades de premsa. Històricament la Mar Menor havia estat un sistema oligotròfic, amb baixes concentracions de clorofil·la a (Chl a), i una salinitat situada entre 42 i 47. Tot això restà capgirat a final del 2015, quan les aigües perderen transparència, la concentració de Chl a es disparava. En el 2016 la Mar Menor s’havia convertit en una ‘sopa verda’.
Aquesta sopa verda, tal com indicaven els resultats d’analítiques de citometria de flux i les colorimetries per satèl·lit, era dominada en les fases inicials pel picocianobacteri Synechococcus. Mesos després del final del bloom encara persistien els valors alts de clorofil·la, la manca de transparència de les aigües i el declivi de les comunitats de macròfits (algues i plantes pluricel·lulars). En la primera meitat del 2018 hi havia, però, indicis de recuperació. L’octubre del 2019, després d’un període de pluges intenses, hi hagué un nou episodi de proliferació de fitoplàncton i una ulterior desoxigenació de les aigües. El mateix s’esdevingué l’agost del 2021 arran d’un període de calor intensa. Les anàlisis microscòpiques d’aquestes proliferacions de fitoplàncton indicaven la participació de múltiples espècies de diatomees.
El programa de monitorització de l’IEO-CSIC començà en el 2016. Cabello et al. analitzen ara un període de tres anys, de l’octubre del 2019 a l’octubre del 2022. Aquest trienni restà marcat per la covid-19 i, efectivament, els mostreigs quedaren suspesos entre el 15 de març i el 21 de juny del 2020. En cada estació es mesuraven variables hidrològiques (temperatura, salinitat, oxigen, pH, irradiància fotosintèticament activa) en la superfície i a una fondària de 4 metres. Es prenien mostres d’aigua per fer-hi anàlisis químiques i biològiques a 4 metre de fondària. Les anàlisis químiques cobrien la concentració de Chl a, de nitrats, de nitrits, d’amoni, de fosfat, de silicat, de nitrogen orgànic total i de fòsfor orgànic total. Cada mes es feien comptatges cel·lulars de picoplàncton: la citometria de flux permet distingir entre picoeucariotes fotosintètics, cianobacteris i bacteris heterotròfics.
Cada estació es collien mostres d’aigua de la Mar Menor per a extraure’n l’ADN. En total es colliren pel trienni referit 42 mostres de 3 estacions i 14 dates diferents. Les mostres d’aigua eren prefiltrades en una malla de niló de 0,2 mm, i passades després per filtres de policarbonat de 3 i 0,2 micres. És sobre aquests darrers filtres que es feia l’extracció d’ADN.
Els extractes d’ADN eren sotmesos a una PCR amb els encebadors 515F-Y (5′-GTGYCAGCMGCCGCGGTAA-3′) i 926R (5′-CCGYCAATTYMTTTRAGTTT-3′). Això genera un amplicó corresponen a la regió V4-V5 del gen 16S rRNA, que era seqüenciat en una plataforma Illumina NovaSeq 6000 PE250 per AllGenetics.
Les seqüències obtingudes eren processades amb cutadapt 4.4 i DADA2 v.1.22. Les assignacions de les variants de seqüència d’amplicó (ASV) es feien amb el Ribosomal Database Project Bayes sobre SILVA v138.1. Les ASVs classificades com a mitocondris o cloroplasts eren descartades. Romangueren 6819 ASVs.
De l’Estació B es generaren d’altra banda 14 metagenomes dissenyats específicament per a la detecció del gen marcador petB. El gen petB codifica pel citocrom b6, i es pot utilitzar com a marcador taxonòmic de cianobacteris i cloroplasts. Cabello et al. l’utilitzen per resseguir els llinatges de Synechococcus.
Les lectures metagenòmiques eren processades per tal de predir-hi regions codificants procariòtiques. S’obtingueren 6.817.971 clústers gènics, dels quals 4.617.413 gens foren anotats funcionalment.
La variabilitat temporal de factors biòtics i abiòtics
La raó de començar la sèrie temporal analitzada l’octubre del 2019 és que fou en aquesta data que el mostreig d’ADN fou incorporat al programa de monitorització de la Mar Menor.
La monitorització, però, havia començat el juny del 2016. La sèrie temporal permetia seguir la variació anual en la temperatura de l’aigua, la salinitat, l’oxigen dissolt o la concentració de nutrients (nitrats i silicats).
L’octubre del 2019, quan començà el mostreig d’ADN, la Mar Menor vivia un episodi de desoxigenació. Aquesta desoxigenació havia estat desencadenada per la gota freda de l’11-15 de setembre del 2019, que fou seguida d’un bloom de diatomees. En aquest bloom es registrà un pic de Chl a de 38.5±27.1 µg/L, el valor més alt registrat des de l’inici de la monitorització del juny del 2016. Una conseqüència persistent d’aquest episodi fou una reducció de salinitat de la Mar Menor del valor de 44,4 al de 41,3.
L’agost del 2021 la Mar Menor visqué un nou episodi de desoxigenació vinculat a un altre bloom de diatomees.
Les dades de monitorització mostren com Synechococcus visqué un augment d’abundància la tardo del 2019, arribant a un pic el desembre del 2019 (1,56 milions de cèl·lules/mL). Un altre pic tingué lloc el 19 d’agost del 2021.
Composició i estructura de la comunitat procariòtica
Les dades de seqüenciació de 16S rRNA indiquen que la comunitat procariòtica no difereix entre les tres estacions de mostreig. Ara bé, en la sèrie temporal hi ha fluctuacions en l’abundància relativa de cianobacteris.
En la tardor del 2019, Synechococcus dominava la comunitat microbiana, amb una abundància relativa del 50%. El pic de juliol del 2021 fou molt menys pregon.
En el febrer del 2020 hi havia més presència d’actinobacteris. En la resta de la sèrie, els tàxons més abundants són SAR11, rodobacterales i pseudomonadales.
Els índexs de diversitat de la comunitat procariòtica no segueix un patró estacional. L’octubre del 2019, amb tot, la desoxigenació s’associà amb un valor relativament baix de bodiversitat. En canvi, en la desoxigenació de l’agost del 2021 no hi hagué minva en els índexs de biodiversitat.
L’evolució de Synechococcus
En el trienni estudiat (2019-2022), Cabello et al. detecten 16 ASVs relacionades amb Synechococcus. L’octubre del 2019, ASV_3 suposava el 75% de les poblacions de Synechococcus. Des de febrer del 2020, ha dominat ASV_2.
La reconstrucció genòmica deixa entendre que ASV_3 disposava de gen de l’aquaporina Z i de gens de sistemes toxina-antioxina. També se’n dedueix la presència dels gens envA, envB i envC, implicats en els sistema d’exportació de viologen, element que confereix resistència a alguns herbicides. També disposaria de gens de sistemes de defensa antiviral.
La dinàmica dels cianòfags
Cabello et al. examinaren els metagenomes a la recerca de seqüències virals. Trobaren 86 vOTUs, corresponents a cianòfags amb la capacitat d’infectar Synechococcus. Aquests cianòfags experimentaren pics el juliol del 2021, el novembre del 2021, el juliol del 2022 i l’octubre del 2022.
La monitorització metagenòmica de la Mar Menor
Els estudis de citometria de flux ja havien indicat que el bloom algal del 2015 era atribuïble a cianobacteris. Aquell bloom desaparegué en qüestió de mesos, però deixà una alteració persistent en l’ecosistema. Entre el 2016 i el 2021 el fitoplàncton fou dominat per diatomees, que assolien una abundància prèviament desconeguda, sense segueix un patró estacional. L’abundància de dinoflagel·lats seguia un patró més variable, susceptible especialment a episodis d’inundació.
El bacterioplàncton de la Mar Menor és relativament homogeni en l’espai. Fluctuacions ambientals tenen ràpidament un impacte en l’estructura de les comunitats procariòtiques de la columna d’aigua. És el que passà l’octubre del 2019 quan la gota freda de setembre conduí a una caiguda dels nivells d’oxigen i de sal a la Mar Menor: la resposta fou una proliferació d’alguns llinatges de Synechococcus. També fou el cas l’agost del 2021 quan les altes temperatures desencadenaren una situació d’hipòxia.
L’anàlisi genòmica que Cabello et al. fan a través dels metagenomes indica que els blooms de Synechococcus són facilitats en llinatges que presenten gens de tolerància a l’estrès osmòtic, sistemes toxina-antitoxina, resistència a herbicides, i sistemes antivirals. Aquesta mateixa anàlisi permet deduir el rol que els virus cianòfags tingueren en posar fi al bloom algal de l’octubre del 2019. Seríem davant d’una típica dinàmica de pressa-depredador, on la proliferació de llinatges concrets de picocianobacteris estimula la proliferació dels cianòfags que tenen la capacitat d’infectar-los, i això de retruc condueix a una reducció dels llinatges que han participat en el bloom.
La intenció de Cabello et al. és la d’incorporar en la monitorització metagenòmica els zooplàncton que s’alimenta de Synechococcus. La finalitat és aconseguir una monitorització a llarg termini de la Mar Menor que ajudi a una gestió efectiva d’aquest ecosistema.
Lligams:
– Environmental disturbances and cyanobacterial traits shape prokaryotic dynamics in a eutrophic Mediterranean coastal lagoon. Ana M. Cabello, Soluna Salles, Guillermo Domínguez-Huerta, Eric Capo, M. Teresa Camarena-Gómez, Candela García-Gómez, Antonio Sánchez, Jean-François Mangot, Isabel Cerezo, Rocío Bautista, Patricia Pérez, Rocío García, Juan M. Ruiz, Jesús M. Mercado & Isabel Ferrera. Environ. Microbiome (2026).
Des de la Mediterrània 
Podeu escriure el vostre comentari aquí: