Tobias Uller és professor d’ecologia evolutiva del Departament de Biologia de la Universitat de Lund. La seva recerca estudia com processos funcionals dels organismes biològics (desenvolupament, fisiologia, comportament) influeixen en la llur evolució. Les sargantanes de paret del gènere Podarcis són un dels seus models favorits. Un dels investigadors post-doctorals que treballa amb Ulle, Weizhao Yang encapçala un article a Nature Communications en el que, a través de la seqüenciació de 34 llinatges de 26 espècies de Podarcis, intenten destriar la història evolutiva d’aquest gènere. Per què estudiar des de Lund un gènere de sargantanes mediterrànies? En primer lloc, perquè la Conca Mediterrània, en el decurs dels darrers 20 milions d’anys, ha experimentat oscil·lacions climàtiques i canvis geològics (orogènia alpina) que han promogut la biodiversitat en termes generals. En segon lloc, perquè les petites sargantanes del gènere Podarcis es troben entre la fauna més abundant, diversa i conspícua de la Conca Mediterrània. Yang et al. mostren com el gènere Podarcis s’estructura en dos clades, separats fa 11 milions d’any. Un dels dos se subdivideix després en dos subclades, un de centrat a la Península Ibèrica i un altre de centrat a la Península Balcànic. L’altre clade també es bifurca en dos, i és present en forma d’endemismes a diverses illes mediterrànies. Els quatre clades experimentaren una profunda diversificació en el període que va de 6,5 a 4,0 milions d’anys abans del present. Yang et al. pensen que això es relaciona amb la crisi de salinitat del Messinià, durant la qual la Mar Mediterrània gairebé s’assecà per reomplir-se ràpidament després. La història del gènere Podarcis, però, no és una mera història de diversificació o de cladogènesi: és ben rellevant l’existència de bescanvis genètics entre llinatges. Així doncs, Yang et al. ens ofereixen una descripció més en retícula que no pas en arbre. El terme “introgressió” es fa servir per designar l’entrada de gens d’un llinatge cap a un altre, però sovint és necessari parlar fins i tot de “mosaic”, en el sentit que hi ha genomes de Podarcis que són el resultat de grans contribucions de dos o més tàxons parentals. Emblemàtiques espècies endèmiques d’illes mediterrània són el resultat, doncs, de la hibridació de dos o més llinatges, la qual cosa els hauria conferit avantatges en termes d’adaptabilitat.
Les sargantanes del gènere “Podarcis” segueixen una distribució circummediterrània. Algunes de les seves espècies i subespècies són endèmiques de diferents illes mediterrànies. La gran diversitat en termes de mida corporal, forma i coloració fan d’aquest gènere un excel·lent laboratori d’evolució.
La hibridació com a font de variació genètica
Aquest estudi fou dissenyat i coordinat per Weizhao Yang, Nathalie Feiner i Tobias Uller, tots ells membres del grup de recerca de biologia evolutiva de la Universitat de Lund. El treball de camp fou realitzat per Antigoni Kaliontzopoulou (investigadora del Centre de Recerca CIBIO/inBIO de la Universitat de Porto, al Campus Agrário de Vairão), David James Harris (CIBIO/inBIO), Geoffrey M. While (de la School of Natural Sciences de la University of Tasmania, a Sandy Bay), Daniele Salvi (del Departament de Salut, Vida i Ciències Ambientals de la Universitat de l’Aquila) i Uller. Les extraccions d’ADN foren dutes a terme per Yang, qui realitzà també l’anàlisi genòmica, amb l’assessorament de Feiner i Uller. Els resultats foren interpretats per Tang, Feiner, Catarina Pinho (CIBIO/inBIO), Salvi i Uller. Uller redactà l’article, amb l’ajut de Yang i Feiner, i tots els altres autors feren aportacions a la versió final, que fou tramesa a la revista Nature Communications el 28 d’octubre del 2020. El 28 de març l’article fou acceptat i publicat el 12 de maig. Els autors tenen paraules d’agraïments pels col·laboradors que participaren en la recol·leccions d’espècimens. La recerca fou finançada amb projectes del Fons FEDER, del Ministeri d’Educació, Universitat i Recerca d’Itàlia, del Consell de Recerca Suec, de la Crafoord Foundation i de la Fundació Kunt & Alice Wallenberg.
Quan parlem d’evolució pensem habitualment en “l’arbre de la vida”, és a dir en la cladogènesi, la formació de branques noves que són subdivisions de les antigues, en un procés d’especiació que permet l’adaptació a nous ambients. Els llinatges reeixits són els qui es diversifiquen, els qui radien. Aquesta diversificació, en tant que adaptació divergent (normalment, al·lopàtrida), comporta l’acumulació de canvis en els genomes que dificulten o fan impossible la hibridació entre llinatges. De fet, el concepte evolutiu d’espècie es basa en la idea de població mendeliana, aïllada genèticament de les poblacions veïnes. Tanmateix, abans que no s’hagi completat el procés d’especiació, és possible, fins i tot en vertebrats, la formació d’híbrids. Tot i que sovint els híbrids poden patir problemes de fecunditat, la hibridació pot jugar un paper en la transferència de gens entre llinatges.
La introgressió de gens d’un llinatge a un altre és representada en “l’arbre filogenètic” amb una branca que s’anostomosa. Si hi ha prou intensitat d’introgressions, “l’arbre filogenètic” esdevé un autèntic reticle. L’evolució reticulada és especialment pròpia de grups que experimenten una radiació adaptativa, en els quals l’evolució de l’aïllament reproductiu pot resultar més lenta que l’adaptació de nous nínxols ecològics.
El gènere Podarcis testimonia la rellevància de la hibridació, tal com mostren Yang et al. en el seu estudis sobre seqüències genòmiques. La considerable variabilitat en coloració i morfologia que exhibeixen els endemismes insulars d’aquest gènere s’explicaria per una evolució reticulada, que dóna lloca a genomes en mosaic.
Trenta-sis mostres
Yang et al. analitzen un total de 36 mostres, corresponents a 26 espècies del gènere Podarcis, 8 llinatges intraspecífics i 2 espècies externes (Atlantolacerta andreanskyi i Archaeolacerta bedriagae. Tots els espècimens foren recollits d’acord amb les normes i permisos locals. S’hi feia una extracció d’ADN, amb la construcció ulterior de genoteques de fragments de 300-500 parells de nucleòtids, que eren seqüenciades en una plataforma Illumina. La qualitat de les seqüències obtingudes fou comprovada amb FASTQC. Les lectures eren alienades damunt del genoma de referència PodMur_1.0 de Podarcis muralis. S’identificaven així variants mononucleotídiques i insercions/delecions curtes. A partir de la comparació es deduïren els arbres filogenètics més probables.
Pel que fa al genoma mitocondrial es realitzà un ensamblatge emprant també P. muralis com a genoma de referència. Els genomes mitocondrials foren així alineats i s’inferí l’arbre filogenètic.
Emprant com a base la filogènia de consens s’estimaren els temps de divergència de llinatge i la taxa de diversificació.
Obtinguts els arbres filogenètics, es realitzà l’anàlisi de barreja i d’introgressió. Per fer-ho es dividiren les mostres entre: 1) clades principals; 2) grup balcànic; 3) grup ibèric; 4) P. muralis amb espècies ibèriques.
Les signatures de selecció foren estimades a través de la ratio entre les taxes de substitució no-sinònimes i sinònimes per als gens codificadors de proteïnes.
La diversitat genètica del gènere Podarcis
Entre els 34 genomes de Podarcis obtinguts, s’hi comptaren 28,4 milions de variants mononucleotídiques. La diversitat nucleotídica mitjana per a tots els individus analitzats és de 10,6·10-3. Una anàlisi de components principals identifica quatre grups geogràfics: 1) grup balcànic; 2) grup ibèric; 3) grup siciliano-maltès; 4) grups de les illes occidentals (Balears, Còrsega i Sardenya). Queden fora d’aquests 4 grups, alguns llinatges de P. siculus i l’espècie P. muralis.
En l’anàlisi filogenètica, el grup ibèric i P. muralis serien el grup germà de P. siculus, mentre el grup balcànic i el grup siciliano-maltès serien conjuntament el grup germà del grup de les illes occidentals. De tota manera, la reconstrucció més detallada de la filogènia resulta problemàtica, amb dades contradictòries, i amb discrepància entre la filogènia mitocondrial i la filogènia nuclear. Cal pensar que aquestes contradiccions són el resultat d’introgressions de genoma mitocondrial.
L’arrel comuna a tots els lacèrtids tindria una antiguitat de 37,55 milions d’anys, mentre que el node propi de Podarcis dataria de fa 18,60 milions d’anys. La primera divisió en el llinatge de Podarcis hauria tingut lloc en el Miocè (fa 16,7-9,8 milions d’anys). Fa 17-15 milions d’anys (transició entre el burdigalià i el langhià) hi hauria hagut un primer període de ràpida diversificació. El segon període ràpida diversificació hauria estat fa 6,5-4,0 milions d’anys (en la transició del messinià al zanclià), gràcies al qual s’hauria produït la rica diversitat dels grups balcànic i ibèric.
La introgressió en la història evolutiva de Podarcis
Dels 5984 triplets diferents dels 34 llinatges estudiats, el 77% mostren una desviació significativa de la neutralitat en l’estatística D de Patterson, indicatiu de fenòmens de barreja entre llinatges. Efectivament, espècies relativament llunyanes comparteixen blocs genòmics llargs com a resultat d’aquestes hibridacions.
En l’arbre filogenètic de Podarcis, Yang et al. infereixen un total de 15 reticulacions. En aquestes reticulacions es produïen introgressions des de l’ancestre minoritari per a percentatges d’al·lels que poden anar del 3% al 49%. De 12 llinatges que experimentaren introgressió, 4 mostraven una taxa d’evolució per a gens codificadors de proteïnes superior en el cas de gens afectats per la introgressió. Això és indicatiu del rol evolutiu que jugaren les introgressions en el passat d’aquests llinatges.
El sis grans grups de sargantanes de paret del gènere ‘Podarcis’ són el resultat no tan sols d’una diversificació, sinó també de fenòmens d’hibridació. La introgressió d’al·lels en el decurs d’aquestes hibridacions és objecte d’una selecció adaptativa
El darrer ancestre comú del grup de les illes occidentals va rebre el 41% d’al·lels del darrer ancestre comú del grup siciliano-maltès i el 44% del darrer ancestre comú del grup ibèric+P. muralis.
P. siculus, espècie repartida per la Península Itàlica i illes adjacents, va rebre un 24% dels seus al·lels del darrer ancestre comú dels grups balcànic i siciliano-maltès.
P. tauricus té un genoma mosaic, amb contribucions de P. gaigeae (66% d’al·lels) i de P. ionicus (34% d’al·lels).
El llinatge oriental de P. peloponnesiacus va rebre el 35% del seus al·lels d’un llinatge actualment extingit.
El darrer ancestre comú de les espècies baleàriques aportà el 21% dels al·lels del grup ibèric.
Les introgressions de vegades es realitzen en forma de blocs genòmics, que realitzen una determinada funció. L’estabilització genòmica necessita d’una certa compatibilitat mito-nuclear, és a dir que gens mitocondrials i nuclears que participen en funcions de metabolisme energètic han de co-introgressar.
La reticulació filogenètica de Podarcis
Yang et al. pensen que l’evolució reticulada ha jugat un important paper en la generació de diversitat en el gènere Podarcis. En els gairebé 20 milions d’anys d’evolució del gènere, la Mediterrània ha viscut oscil·lacions climàtiques i canvis en la distribució de les masses emergides. Augments del nivell de la mar promovien la divergència al·lopàtrida, mentre que disminucions en el nivell de la mar facilitaven el contacte secundari entre llinatges.
Dins del gènere Podarcis les barreres reproductives entre espècies no s’han desenvolupat el tot. Això ho demostren les introduccions antropogèniques de P. siculus des d’Itàlia a altres contrades, que han donat lloc a la detecció d’híbrids contemporanis. De tota manera, sí es registren mecanismes que frenen la hibridació entre espècies del grup ibèric o fins i tot entre subespècies de P. muralis.
La variabilitat fenotípica que exhibeix P. pityusensis és rellegida per Yang et al. en termes del seu mosaic genòmic, que hauria fornit elements tant per a la selecció natural com per a la deriva gènica.
Lligams:
– Extensive introgression and mosaic genomes of Mediterranean endemic lizards. Weizhao Yang, Nathalie Feiner, Catarina Pinho, Geoffrey M. While, Antigoni Kaliontzopoulou, D. James Harris, Daniele Salvi, Tobias Uller. Nat. Commun. 12: 2762 (2021).
– EUROLIZARDS, pàgina dedicada a lacèrtids d’Europa.
Des de la Mediterrània 